《灵异之城第一季》围绕着一个名为埃弗伍德的小镇展开。联邦特工卡特在护送一颗重要卫星时遭遇车祸，意外来到了这个看似普通实则暗藏玄机的小镇。小镇上的居民都有着独特的身份，这里是政府秘密的高科技研究基地，各种超乎想象的科技发明和奇异事件层出不穷。卡特在小镇警长乔治安娜的帮助下留了下来。在第一集中，小镇出现了神秘的电磁干扰，导致各种电子设备失灵，还引发了一系列危险状况。卡特和乔治安娜等人一起调查真相，发现是一项未完成的实验引发的。之后，他们又陆续解决了诸如时间静止、生物变异等离奇事件，在这个过程中，卡特逐渐融入小镇，和居民们建立了深厚的感情，也不断揭开小镇更多不为人知的秘密。