《剧场版 超时空要塞F：虚空歌姬》延续了TV版的故事，以银河系边境的宇宙为舞台。故事聚焦于王牌飞行员 Alto、歌姬 Sheryl 和 Ranka 等人。Sheryl 被诊断出感染了 Zentradi 基因引起的疾病，生命垂危。此时，神秘的歌姬 Grace 带着新机体和新的歌姬 Ozma 出现，她们背后隐藏着不为人知的阴谋。Grace 妄图利用 Sheryl 和 Ranka 的歌声达到自己的目的。Alto 在情感上徘徊于 Sheryl 和 Ranka 之间，同时还要面对来自敌人的威胁。在激烈的战斗中，三人的歌声发挥出强大力量，与敌人展开殊死搏斗。最终，Alto 等人凭借勇气和歌声化解危机，拯救了宇宙，而 Sheryl 也在这场战斗中完成了自我救赎。