《剧场版超时空要塞F虚空歌姬》延续了TV版的故事，故事发生在人类与异星种族巴斯塔洛尼亚人持续战争的背景下。边界星系舰队的王牌飞行员 Alto 与歌姬 Sheryl、Ranka 之间有着复杂的情感纠葛。此次，Sheryl 被诊断出感染了 Zentradi 基因病，生命垂危。而此时，巴斯塔洛尼亚人新的阴谋浮出水面，他们利用 Sheryl 的歌声制造出了强大的生物兵器。Alto 为了拯救 Sheryl 和全人类，驾驶着 VF-25 战机与敌人展开了激烈战斗。Ranka 也在关键时刻突破自我，用歌声唤醒了 Sheryl 的力量。最终，三人携手，以歌声和战机的力量击败了敌人，化解了危机，同时也让彼此的感情有了新的归宿。